Oparówka jest najbardziej wysuniętą na północny-zachód wsią historycznie związaną z osadnictwem rusko-wołoskim na karpackich pogórzach. Parafia prawosławna istniała tutaj od 1513, greckokatolicka przypuszczalnie od 1692. W okresie międzywojennym parafia należała do Apostolskiej Administracji Łemkowszczyzny.
Pierwsza drewniana cerkiew powstała jeszcze w 1. poł. XVI w. i przetrwała do ok. 1700 r., kiedy to zbudowano nową drewnianą cerkiew.
Obecna murowana cerkiew powstała w latach 1910–12 na miejscu poprzednich. 7 lutego 1912 cerkiew konsekrował dziekan krośnieński ksiądz Teodor Meren. Obok wzniesiono również niezachowaną do dzisiaj drewnianą, wolnostojącą dzwonnicę. W 1922 Andrzej Łaboraj ze Lwowa wykonał ikonostas z bogatą dekoracją rzeźbiarską. W 1932 polichromię figuralno-ornamentalną namalował Paweł Zaporożski. Po wysiedleniach miejscowej ludności latach 1945–1946 oraz po akcji „Wisła” cerkiew została przejęta przez kościół rz.-kat. W 1947 świątynię zaadaptowano na potrzeby obrządku rzymskokatolickiego, zachowując całość pierwotnego wyposażenia i utworzono ekspozyturę parafii w Dobrzechowie, a od 1962 filię parafii w Wysokiej Strzyżowskiej. W 1949 obok cerkwi wzniesiono niewielką drewnianą dzwonnicę. W latach 2005-12 wykonano kompleksową konserwację obiektu.
Cerkiew jest klasycznym przykładem budowli w stylu ukraińskiego historyzmu, (tzw. ukraińskiego stylu narodowego). Projektantem był Wasyl Nahirnyj. W pobliżu powstały też dwie inne cerkwie wg projektów tego architekta: w Węglówce i Czarnorzekach.
Świątynię wraz z dzwonnicą, starodrzewem i cmentarzem wpisano w 2004 do rejestru zabytków.
Po obu stronach drzwi wejściowych stoją dwie stare , kamienne chrzcielnice. Na pobliskim cmentarzu przycerkiewnym zachowało się kilkanaście kamiennych nagrobków, wyremontowanych ok. 2020 r. z funduszy Haliny Popowicz ze Lwowa.
oprac. na podstawie artykułu Damiana Nowaka "Zarys dziejów parafii i cerkwi w Oparówce" ze Strzyżowskiego Rocznika Muzealnego, T II, 2016